鎌倉幕府滅亡後に成立した後醍醐天皇による建武の新政においても、守護は、国司と併置される形で制度に残された。ただし、新政がわずか数年で終了したため、建武期の守護について詳細は明らかでない。
次に成立した室町幕府も、守護の制度を継承した。当初、守護の多くは在地の有力者が任じられていたが、次第に足利氏一門と交代させられて、その地位を保持していたのは、播磨の赤松氏（赤松則村）などごく僅かだった。これは、鎌倉期の得宗専制を引き継いだものである。
職権についても鎌倉期と同じく、初めは大犯三ヶ条とされていたが、国内統治を一層安定させるため、1346年（貞和2）、刈田狼藉の検断権と使節遵行権が新たに守護の職権に加えられた。刈田狼藉は武士間の所領紛争に伴って発生する実力行使であり、使節遵行とは幕府の判決内容を現地で強制執行することである。この両者により、守護は、国内の武士間の紛争へ介入する権利と、司法執行の権利の2つを獲得した。
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1352年（文和1）には、軍事兵粮の調達を目的に、国内の荘園・国衙領の年貢の半分を徴収することのできる半済の権利が守護に与えられた。当初は、戦乱の激しい3国（近江・美濃・尾張）に限定して半済が認められていたが、守護たちは半済の実施を幕府へ競って要望し、半済は恒久化されるようになる。1368年（応安1）の半済令（寺社本所領事）は、年貢だけでなく土地自体の半分割を認める内容であり、守護による荘園・国衙領への侵出が著しくなっていった。さらに、守護は荘園領主らと年貢納付の請け負い契約を結び、実質的に荘園への支配を強める守護請（しゅごうけ）も行うようになった。また、税の一種である段銭や棟別銭の徴収なども行うなど、経済的権能をますます強めていったのである。